Resumen: En los últimos años, la apicultura en Uruguay se enfrenta con bajos rendimientos de producción de miel y pérdidas anuales de colonias que pueden alcanzar el 30%, estando los problemas sanitarios involucrados en buena parte de esta situación. A nivel mundial la investigación sobre los factores que amenazan a las poblaciones de abejas melíferas se ha ampliado, abarcando los problemas nutricionales, la respuesta inmune, la microbiota intestinal, la identificación de nuevos patógenos o variantes de los mismos, el efecto de los agroquímicos, y otros insectos que comparten patógenos con las abejas melíferas. Respecto a la varroosis la investigación se ha enfocado en las poblaciones de abejas sobrevivientes a Varroa destructor. En Uruguay, la investigación sobre salud de las abejas melíferas en los últimos 10 años ha sido muy prolífica abordando buena parte de los temas mencionados desde las condiciones particulares que presenta el país. Esta revisión sobre la situación sanitaria de las abejas melíferas en Uruguay se centra en resultados de investigaciones nacionales sobre las parasitosis y virosis más prevalentes, la identificación de un nuevo parásito, el efecto de la nutrición y el herbicida glifosato tanto en la microbiota intestinal como en la sanidad, el estudio de parásitos y virus de las abejas melíferas presentes en abejorros nativos del género Bombus, y la descripción de una enfermedad específica del país como es el Mal del Río. Se resalta la importancia de los diferentes resultados para la apicultura nacional y se ponen en contexto con la información internacional reciente.

Summary: In recent years, beekeeping industry in Uruguay faces low honey production yields and annual colony losses that can reach 30%, and health problems are involved in much of this situation. Worldwide, research on the factors that threaten honey bee populations has expanded, encompassing nutritional problems, the immune response, the intestinal microbiota, identification of new pathogens or its variants, the effect of agrochemicals, and other insects that share pathogens with honey bees. Regarding varroosis, research has focused on the populations of bees surviving Varroa destructor. In Uruguay, research on the health of honey bees in the last 10 years has been very prolific, addressing a good part of the aforementioned issues taking into account the particular conditions that the country presents. This review on the health situation of honey bees in Uruguay focuses on the results of national research on the most prevalent parasitosis and virosis, the identification of a new parasite, the effect of nutrition and the herbicide glyphosate on the intestinal microbiota and on the health, the study of parasites and viruses of honey bees present in native bumblebees of the genus Bombus, and the description of the country-specific disease (River disease). The importance of the diverse results for national beekeeping is highlighted and put in context with recent international information.

Resumen: La muerte masiva de larvas de abejas Apis mellifera que ocurre cuando las abejas colectan las excreciones del flátido Epormensis cestri es conocida como Mal del Río en Uruguay. Los apicultores que encuentran afectadas sus colonias en primavera-verano deben trasladarlas hacia otras zonas para evitar pérdidas importantes por despoblamiento. Algunos apicultores han tratado de disminuir la pérdida de larvas suministrando jarabe de azúcar reportando resultados dispares. Para determinar en qué medida el aporte de jarabe de azúcar reducía la mortalidad larval se instalaron en un apiario afectado por el Mal del Río tres grupos de 10 colonias cada uno. A dos grupos se les suministró dos litros de jarabe de azúcar 1:1 (peso:volumen) en 6 oportunidades a lo largo de 19 días, a uno a través de un alimentador interno y a otro a través de un alimentador externo. El tercer grupo de colonias no recibió jarabe de azúcar. En ese periodo se estimó en cuatro oportunidades la viabilidad de la cría mediante análisis de fotografías. El jarabe de azúcar, independientemente del tipo de alimentador empleado, permitió que sobrevivieran 53-64 % de las larvas en la primera semana, pero estos valores decayeron rápidamente alcanzando 7 días después un máximo de 24 %. En las colonias control la mortalidad de la cría fue menor a 2 %. Estos resultados muestran que el efecto del jarabe de azúcar en la reducción de mortalidad larval es acotado y de corta duración, por lo que no se aconseja a los apicultores recurrir a este manejo en colonias afectadas por el Mal del Río.

Summary: The massive larvae death of the honey bee Apis mellifera that occurs when the bees collect the excretions of the flatidae Epormensis cestri is known in Uruguay as River disease. The beekeepers that find their colonies affected during spring-summer must move them to a safe place to prevent significant losses due to depopulation. Some beekeepers have tried to reduce the loss of larvae by adding sugar syrup, reporting different results. In order to evaluate in what measure, if any, the sugar syrup reduced the larvae mortality, 3 groups of 10 colonies each were installed in an apiary infected by River disease. Two of these groups were given two liters of sugar syrup 1:1 (weight:volume) in 6 opportunities throughout 19 days, one of them through an internal feeder and the other through an external feeder. The third group of colonies did not receive sugar syrup. In this period, the viability of the brood was estimated four times through photographic analysis. The sugar syrup, regardless of the type of feeder used, allowed 53-64 % of the larvae to survive the first week, but these values quickly decreased, reaching after 7 days a maximum survival of 24 %. In the control colonies the brood mortality was below 2 %. These results show that the effect that sugar syrup has on larvae mortality is narrow and of short duration, so it is not advised that beekeepers resort to this practice in colonies affected by River disease.

Resumen: La producción de manzanas de calidad depende fuertemente de una efectiva polinización. Las abejas melíferas son el principal insecto polinizador de los manzanos. Sin embargo, durante las visitas a las flores las abejas pueden abordarlas desde arriba entrando en contacto con las anteras o por el costado posándose sobre los pétalos, siendo la primera forma la que logra una mejor polinización. El objetivo de este estudio fue analizar el comportamiento de las abejas melíferas mientras visitan las flores de los manzanos de las variedades Cripps Pink y Red Chief. En ambos cultivos se observó que las abejas prefieren colectar polen en la mañana y néctar en la tarde. Mientras las abejas que colectaban solo néctar o que colectaban polen y néctar abordaban las flores por arriba o por el costado, las abejas que colectaban sólo polen accedían a la flor principalmente desde arriba. Algunas abejas durante el vuelo de pecoreo abordaban las flores únicamente por arriba o por el costado (abordajes constantes), mientras que otras podían cambiar entre ambas formas (abordajes no constantes), siendo las que colectaban sólo polen las que presentaron más vuelos constantes. El 37 % del total de abejas observadas abordó las flores por el costado aportando probablemente muy poco a la polinización. Un manejo de las colmenas que incrementara elnúmero de abejas que colecta polen (por ejemplo agregando panales con huevos y larvas o retirando reservas de polen) mejoraría la polinización de los manzanos.

Summary: The production of quality apples heavily depends on effective pollination. Honey bees are the main pollinator insect of apple trees. However, during the visits to the flowers, the bees can approach them from above by coming in contact with the anthers, or by the side posing themselves on the petals, being the first form the one that achieves a better pollination. The aim of this study was to analyze the behavior of the honey bees visiting the flowers of apple trees of the Cripps Pink and Red Chief varieties. In both plantations, it was observed that bees prefer to collect pollen in the morning and nectar in the afternoon. Bees collecting only nectar or collecting pollen and nectar approached flowers from above or from the side, and bees collecting only pollen accessed the flower mainly from above. Some bees during the foraging flight approached the flowers only from above or from the side (constant boardings), while others could change between both forms (not-constant boardings), and the bees that collected only pollen presented more constant flights. Thirty-seven percent of the total number of bees observed approached to the flowers from the side, contributing probably very little to pollination. Management of colonies that increase the number of bees collecting pollen (for example by adding combs with eggs and larvae or removing pollen reserves) would improve the pollination of apple trees.

Bumblebees of the genus Bombus Latreille (Hymenoptera: Apidae) play an important role in maintaining natural ecosystems and agricultural production due to their ability as pollinators. Reduction of their populations and the extinction of some species have been verified in some European countries, in the United States, Brazil, Chile and Argentina. In Uruguay five Neotropical species and one exotic species have been reported. However, in the last years only B. pauloensisand B. bellicosushave been found in the country. The aim of this study was to determine the bumblebee species currently present in Uruguay and their distribution in the country. We analyzed 1126 workers collected between 2009 and 2014 in 73 locations covering the 19 provinces of the country. Observation of the sting capsule of the females was used to identify the species. Of the six species reported for Uruguay, only the presence of B. pauloensisand B. bellicosuswas confirmed in this study. The first one presented a wide distribution being present in all the provinces, while B. bellicosuswas registered only in the south of the country. The results found about B. pauloensis and B. bellicosusdistributions constitute a base line to monitor in the future the distribution of these species which face several challenges that threaten their populations. This information will be essential to develop appropriate management and protection strategies for these species.

Los abejorros del género Bombus Latreille (Hymenoptera: Apidae) juegan un rol relevante en el mantenimiento de ecosistemas naturales y en la producción agrícola por su gran capacidad como polinizadores. La reducción de sus poblaciones y la extinción de algunas especies ha sido verificada en algunos países de Europa, en Estados Unidos, Brasil, Chile y la Argentina. Para Uruguay han sido reportadas cinco especies Neotropicales y una exótica. Sin embargo, en los últimos años sólo B. pauloensisy B. bellicosushan sido encontradas en el país. El objetivo de este estudio es determinar las especies de abejorros presentes actualmente en Uruguay y su distribución a lo largo del país. Se analizaron 1126 obreras colectadas entre los años 2009 y 2014 en 73 localidades abarcando los 19 departamentos que tiene el país. Para identificar las especies se observó la cápsula del aguijón de las hembras. De las seis especies citadas previamente para Uruguay, solo la presencia de B. pauloensisy B. bellicosusha sido confirmada en este estudio. La primera de ellas presentó una amplia distribución encontrándose en todos los departamentos, mientras que B. bellicosusfue registrada únicamente al sur del país. Los resultados hallados sobre la distribución de B. pauloensisy B. bellicosusconstituyen una línea de base para monitorear en el futuro la distribución de estas especies que enfrentan diversos desafíos que atentan contra sus poblaciones. Esa información será un insumo esencial para elaborar estrategias adecuadas de manejo y protección de estas especies.

Resumen: En Uruguay la producción histórica de semillas de trébol rojo (Trifolium pratense) está ligeramente por encima de los 100 kg/ha. Este bajo valor puede ser explicado por la dificultad de polinización en esta especie. El objetivo de este estudio fue evaluar la producción de semillas de trébol rojo bajo condiciones de campo utilizando los abejorros nativos Bombus atratus y Bombus bellicosus como polinizadores principales. En este trabajo se utilizó un semillero de trébol rojo de 250 x 200 m en segunda floración, sembrado con el cultivar Estanzuela 116. En febrero del 2010, siete colonias de Bombus atratus y tres de Bombus bellicosus (media ± DE: 99 ± 36 individuos) fueron ubicados a lo largo de un lado del semillero. Se establecieron 25 parcelas experimentales de 5 x 2 m a diferentes distancias desde la ubicación de los nidos. En abril se cosecharon las semillas de trébol rojo de cada parcela y se calcularon varios indicadores del rendimiento de semillas. La proporción media de semillas por flor en una inflorescencia fue de 64,4 %, valor superior al máximo reportado en Uruguay (62 %), pero no se encontró una correlación entre este indicador y la presencia de abejorros. En cambio, se encontró que el número de abejorros está asociado con el número de inflorescencias maduras/m2, el número de inflorescencias/m2 y la producción de semillas (g/m2). Estos resultados muestran la factibilidad de obtener un buen rendimiento de semillas de trébol rojo en Uruguay utilizando a los abejorros nativos.

Summary: In Uruguay the historical production of red clover seeds (Trifolium pratense) is slightly over 100 kg/ha. This low value can be explained by the difficulty of pollination in this species. The aim of this study was to assess the red clover seed yield under field conditions using native bumblebees Bombus atratus and Bombus bellicosus as main pollinators. In this work, we used a red clover field of 250 x 200 m planted with cultivar Estanzuela 116 in its second bloom. In February 2010, seven colonies of Bombus atratus and three of Bombus bellicosus (mean ± SD: 99 ± 36 individuals) were located along one side of the field. Twenty five experimental plots of 5 x 2 m were established at different distances from the nests. In April, red clover seed from each plot was harvested and seed yield indicators were calculated. The average proportion of seeds per flower of the inflorescence was 64.4 %, higher than the maximum reported in Uruguay (62 %), but no correlation was found between this indicator and the presence of bumblebees. However, it was found that the number of bumblebees was associated with the number of mature inflorescence/m2, the number of inflorescences/m2 and seed yield (g/m2). These results show the feasibility of obtaining good yield of red clover seeds in Uruguay using the native bumblebees.

Nosemosis is a disease caused by microsporidia Nosema apis and Nosema ceranae, that affects the digestive functions of honey bees. In Uruguay, the only species detected is N. ceranae. In order to determine whether the infection by N. ceranae in colonies has a genetic component, a bidirectional selection was carried out, selecting resistant and susceptible colonies without parental control. The experiment started with 130 colonies located in a Eucalyptus grandis plantation, in autumn 2009, and followed with 30 and 63 colonies during 2010 and 2011. N. ceranae infection level of the colonies was determined as 1) the percentage of infected forager bees and 2) the average number of spores per field in 10 fields. The obtained results indicated that the selection response was limited; only in the first generation, bees from resistant colonies presented fewer spore number than bees from the susceptible line (19.6 ± 5.8 and 26.8 ± 10.4, respectively, W = 41.5, P = .03). These results suggest that resistance to N. ceranae is strongly affected by the environment. Future efforts to increase the resistance of bees to N. ceranae through genetic improvement should include parental control.

La nosemosis es una enfermedad que afecta las funciones digestivas de las abejas melíferas causada por los microsporidios Nosema apis y Nosema ceranae. En Uruguay la única especie detectada es N. ceranae. Para determinar si la incidencia de N. ceranae en las colonias tiene un componente genético se realizó una selección bidireccional para aumento de la resistencia y la susceptibilidad a este parásito sin control de la paternidad. Las colonias fueron evaluadas en una forestación de Eucalyptus grandis en otoño. La infección de las colonias se determinó como 1) el porcentaje de abejas pecoreadoras infectadas y 2) el número promedio de esporas por campo en 10 campos. El trabajo se inició con 138 colonias y se evaluaron dos generaciones de 30 y 63 colonias. La respuesta a la selección fue muy limitada, solo en la primera generación las colonias de la línea resistente presentaron menos esporas por abejas que las colonias de la línea susceptible (19,6 ± 5,8 y 26,8 ± 10,4, respectivamente, W = 41,5; P = 0.03). Esto indicaría que la resistencia a la nosemosis está fuertemente afectada por el ambiente. Futuros esfuerzos para aumentar la resistencia de las abejas a N. ceranae a través de mejora genética deberán incluir el control de la paternidad.

Los abejorros del género Bombus son excelentes polinizadores que contribuyen al mantenimiento de muchos ecosistemas y a la producción de cultivos comerciales. La cría comercial de abejorros se realiza desde hace 30 años con algunas especies euroasiáticas y norteamericanas. Uruguay cuenta con dos especies nativas de abejorros: Bombus atratus y Bombus bellicosus cuya cría artificial es considerada difícil. Durante la primavera y verano de los años 2009-2010 y 2010-2011 se realizaron experiencias de cría con ambas especies de abejorros. La cría se inició con reinas fecundadas recién salidas de su hibernación capturadas en primavera. Estas se colocaron dentro de cajas de madera de 5x10x10 cm con una pelota de polen de 1,5-2 cm de diámetro y jarabe de azúcar al 50%, y se mantuvieron en una estufa a 28 ºC. La experiencia del periodo 2009-2010 se inició con 42 reinas (40 B. atratus y 2 B. bellicosus) y la del periodo 2010-2011 con 89 reinas (82 B. atratus y 7 B. bellicosus). El 21,5 y 30,3% de las reinas en la primera y segunda experiencia respectivamente, tuvieron al menos una obrera. La mayor pérdida de reinas se constató en el periodo transcurrido desde la introducción de la reina en la caja hasta el comienzo de la oviposición (64,3 y 53,9% para la primera y segunda experiencia, respectivamente). Los resultados obtenidos en estas experiencias a pequeña escala se encuentran en el rango de los reportados en condiciones similares para otras especies de abejorros

Bumblebees (Bombus) are excellent pollinators that contribute to the maintenance of many ecosystems and commercial crop production. Commercial rearing of bumblebees has been performed for 30 years with some Eurasian and Northamerican species. Uruguay has two native bumblebees: Bombus atratus y B. bellicosus, whose artificial rearing is considered difficult. During the spring and summer of 2009-2010 and 2010-2011 breeding experiments were performed with both species of bumblebees. Experiences started with mated queens recently emerged from hibernation captured during spring. Queens were placed in wooden boxes of 5x10x10 cm with a pollen ball of 1.5-2 cm diameter and sugar syrup 50%, and were kept in an oven at 28 ºC. The 2009-2010 experience started with 42 queens (40 B. atratus and 2 B. bellicosus) and the 2010-2011 experience with 89 queens (82 B. atratus and 7 B. bellicosus). The 21.5 and 30.3% of the queens in the first and second experience respectively, had at least one worker. The greatest loss of queens was found in the period from the introduction of the queen in the box until the onset of oviposition (64.3 and 53.9% for the first and second experience, respectively). Results obtained in these small scale experiences are in the range of those reported under similar conditions for other bumblebee species

La nosemosis es una enfermedad causada por los microsporidios Nosema Apis y Nosema ceranae que afecta las funciones digestivas de las abejas melíferas (Apis mellifera). N. ceranae fue descrito en A. mellifera en el año 2005 y ha sido asociado a una elevada mortandad de colonias en algunos países del hemisferio norte. En Uruguay N. ceranae está presente en todo el territorio, mientras que es muy difícil encontrar a N. apis. La nosemosis se presenta indefectiblemente en las colonias que se trasladan a las forestaciones de Eucalyptus grandis y puede ser la causa de las elevadas pérdidas registradas allí durante el invierno. En un apiario emplazado en una forestación de E. grandis se evaluó el efecto de dos dosis de fumagilina (400 y 200 mg/colonia) y del propóleos (3 g/colonia) sobre la infectación por N. ceranae y el desarrollo poblacional en primavera. Se encontró que las colonias que recibieron 400 mg de fumagilina resultaron menos infectadas por N. ceranae que las del grupo control (P<0,01), mientras que en las colonias que recibieron 200 mg de fumagilina la diferencia se dio con un nivel de significancia marginal (P=0,09). Las colonias que recibieron extracto de propóleos no se diferenciaron de las del grupo control en el nivel de nosemosis (P>0,10). En primavera las colonias que recibieron 400 mg de fumagilina presentaron una mayor población que las de los demás grupos (P<0,01). Este estudio muestra que la infectación por N. ceranae incide en la mortandad y tamaño de las colonias durante el invierno

Nosema disease is caused by the microsporidia Nosema apis and Nosema ceranae which affects the digestive functions of the honey bees (Apis mellifera). N. ceranae was described in A. mellifera in 2005 and it is associated with a high mortality of colonies in some northern hemisphere countries. In Uruguay N. ceranae is present throughout the whole territory, while N. apis is not easily found. Inevitably, Nosema disease is present in the colonies that are moved to the Eucalyptus grandis plantations, and may be the cause of high colony losses recorded there during winter. The effect of two doses of fumagillin (400 and 200 mg/colony) and propolis (3 g/colony) over N. ceranae, and the spring population development was evaluated in an apiary located in an E. grandis plantation. Colonies that received 400 mg of fumagillin were less infected by N. ceranae than the colonies from the control group (P<0.01), whereas for the colonies that received 200 mg of fumagillin the differences (P=0.09) were marginal. Colonies that have received propolis extract did not differentiate from control colonies (P>0.10). The colonies that received 400 mg of fumagillin showed a larger population in spring than any colony from the other groups (P<0.01). This study shows that N. ceranae infectation affects the mortality and size of the colonies in winter

En Uruguay el incremento sostenido de los cultivos de soja (Glycine max) en los últimos años ha perjudicado a la industria apícola al desplazar a otros cultivos, por ejemplo las leguminosas forrajeras. Aunque la soja es una especie autógama, algunos estudios señalan que la producción de semillas puede incrementarse con insectos polinizadores, especialmente con abejas melíferas (Apis mellifera). El objetivo de este estudio fue determinar si las abejas melíferas y otros insectos incrementan la producción de semillas en un cultivo de soja convencional. Para ello se instaló un apiario de 10 colmenas en una parcela de 120 ha de soja. Se registró la presencia de abejas y otros insectos a diferentes distancias del apiario evaluando la producción de semillas a 200 y 500 m. En las colmenas se determinó el origen botánico del néctar y el polen que colectaron las abejas. Los principales resultados encontrados fueron: 1) Las abejas no se distribuyeron en el cultivo siguiendo un gradiente con la distancia al apiario. 2) Las abejas colectaron néctar y polen de las flores de soja, aunque la planta tendría un mayor valor nectarífero que polinífero. 3) La producción de semillas se incrementó significativamente un 25% a 500 m del apiario, pero no a 200 m. Esta diferencia pudo deberse a distintas concentraciones de nitrógeno y potasio en el suelo. Este estudio muestra que la producción de semillas de soja puede incrementarse en presencia de abejas melíferas abriendo una perspectiva para la complementación de la producción sojera y apícola

In Uruguay, the sustained increase of soybean (Glycine max) crop in recent years has harmed the bee industry because it displaced other crops such as forage legumes. Although soybean is a self-pollinating species, some studies indicate that seed production can be increased by insect pollinators, especially honey bees (Apis mellifera). The aim of this study was to determine whether honey bees and other insects increase seed production in conventional soybean.To do it, an apiary of 10 hives was set in a plot of 120 ha of soybean. We recorded the presence of bees and other insects at different distances from the apiary and seed production was evaluated at 200 and 500 m. In the hives, we determined the botanical origin of nectar and pollen collected by bees. The principal results were: 1) bees were not distributed in the crop following a gradient with distance from the apiary. 2) bees collected nectar and pollen from flowers of soybean, although the plant provides more nectar than pollen.3) seed production increased significantly by 25% at 500 m of the apiary, but not at 200 m. This difference could be due to different concentrations of nitrogen and potassium in the soil. This study shows that soybean production can be increased in the presence of honeybees opening a perspective for the complementation of soybean production and beekeeping

In an apiary composed of 14 hygienic and 7 non-hygienic colonies of Apis mellifera Linnaeus, 1758 the presence of visible and capped mummies was recorded, one hygienic and 4 non-hygienic colonies showed symptoms of chalkbrood. Twenty-eight days after a massive contamination of the colonies with pollen patties containing Ascosphaera apis Olive & Spiltoir, 1955, the situation was almost identical to that at the beginning: the same 4 non-hygienic colonies still were infected and one hygienic colony that was healthy became infected. The high proportion of hygienic colonies that eliminated the disease symptoms suggests that they could maintain themselves healthy in spite of the presence of colonies with chalkbrood in the apiary.